Numerose sono le ipotesi circa l'origine della città, ma una leggenda narra  che Todi sia sorta, per volere dei Veii Umbri, una popolazione che viveva nella Valle del fiume Tevere, nel sito ove un'aquila depose la tovaglia del loro desco.

Gli abitanti della Valle pensarono che ciò fosse un segno del destino e costruirono così la città di Todi sul colle. La storia vuole che invece Todi sia stata costruita dagli Etruschi tra il III e il I secolo a.C ed è in quest'epoca che viene costruita la prima grande cerchia di  mura che racchiude la città.

 

 

“Tular”, il suo nome nell’antichità etrusca, definiva la città come “terra di confine” fra gli Umbri e gli stessi Etruschi.

In seguito, nel IV secolo a.C., la città venne conquistata dai Romani e, dopo il periodo repubblicano, venne elevata al rango di municipium. Nel Medioevo la città assume l'aspetto tipico di un castello ed è controllata da potenti feudatari quali i conti Arnolfi, i conti di Montemarte e gli Atti. Nel 760 il Re dei Longobardi, Desiderio, e Papa Paolo I concordano i confini del territorio di Todi sul versante del Ducato di Spoleto. Nel 1236 nacque il più famoso cittadino tuderte, Jacopone da Todi, uno dei primi poeti dialettali d'Italia. Jacopone, discendente di una famiglia nobile. Fu un importante uomo di legge, ma a 32 anni, dopo un episodio che lo toccò interiormente si convertì e cominciò a condurre una vita povera e monastica. Dell'opera letteraria di Jacopone si ricordano soprattutto le "laudi" nelle quali egli esprime soprattutto il senso di distacco tra la condizione umana e la figura di Dio.

Tra il 1566 e il 1606, grazie al vescovo Angelo Cesi, Todi visse il periodo di massimo splendore e si abbellì di bei palazzi che, ancor oggi, caratterizzano la struttura urbanistica della città.
Con la riforma degli Stati Romani del 1809 ad opera di Martino V, Todi entrò a far parte dello Stato della Chiesa  e  venne messa a capo di un vasto Circondario che comprendeva Amelia, Orvieto, Acquapendente, Ficulle e Marsciano. Durante la Restaurazione e fino all’Unità d’Italia, Todi, ebbe un ruolo importante nelle vicende che portarono l'Italia alla liberazione.
Dopo il passaggio di Garibaldi sino alla Terza Guerra d’Indipendenza, molti todini indossarono la camicia rossa e combatterono per l’Unità d’Italia.